Bruno Cabrillac a rejoint la Banque de France en 1983. Il a été économiste à la Direction générale des Services étrangers et opérateur sur le marché des changes. Dans les années 90, il a été détaché auprès du Ministère des Finances pour être Conseiller financier au Caire, puis à Tokyo.

Chef du Service de la Zone franc et du Financement du développement à la Banque de France entre 1997 et 2001, il est ensuite Chef des Services économiques français à Hong Kong jusqu'en 2005, puis Conseiller financier pour l'Afrique à la Direction générale du Trésor jusqu'en 2008.

En octobre 2008, il est nommé Directeur des relations internationales et européennes à la Banque de France et en octobre 2016, Directeur général adjoint des Études et des relations internationales. Depuis septembre 2024, il est Directeur général de la Fondation pour les Etudes et la recherche sur le Développement international (FERDI).